Η ίδρυση της Μονής Αγίου Πνεύματος χάνεται στα βάθη των αιώνων. Το πιθανότερο είναι ότι η ίδρυσή της ανάγεται κατά το τέλος της δευτερο βυζαντινής περιόδου (961-1204 μ.Χ.) ή κατά τα χρόνια της πρώιμης Ενετοκρατίας στην Κρήτη.

Λειτουργούσε ως αυτόνομη ενοριακή Μονή από την ίδρυσή της μέχρι την 15η Ιουνίου 1821, ημέρα που γνώρισε την τουρκική θηριωδία, καθώς Αμπαδιώτες Τούρκοι σε επέλαση τους σφαγίασαν τους μοναχούς και πυρπόλησαν το κτιριακό συγκρότημα. Υπήρξε, μάλιστα, η πρώτη Μονή, η οποία καταστράφηκε από τους Τούρκους κατά την επανάσταση του 1821 στην Κρήτη.

Το 2011, μετά από σχεδόν 200 χρόνια, το μοναστήρι αποκτά και πάλι Ηγούμενο δίνοντας του ξανά ζωή.